Points de vueAccès Libre
Songlin Wu, Wei Fu, Matthias C.Rillig, Baodong Chen, Yong Guan Zhu, Longbin Huang
Première publication:02 août 2023
https://doi.org/10.1111/nph.19178
Citation : 8
Résumé
Les champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) jouent un rôle important dans la formation et la stabilisation de la matière organique du sol (MOS). Des études antérieures ont mis l’accent sur les composés organiques produits par les champignons AM en tant qu’agents de liaison persistants pour la formation d’agrégats et le stockage de la SOM. Ce concept néglige les multiples processus biogéochimiques médiés par les activités fongiques AM, qui déterminent la génération, le retraitement, la réorganisation et la stabilisation de la MOS. Nous proposons ici un cadre conceptuel mis à jour pour faciliter une compréhension mécaniste du rôle des champignons AM dans la dynamique de la SOM. Dans ce cadre, quatre voies pour la dynamique de la MOS médiée par les champignons AM sont incluses : « Génération », les exsudats fongiques AM et la biomasse servent de sources clés de chimiodiversité de la MOS ; « Retraitement », les micro-organismes de l’hyphosphère conduisent à la décomposition et à la resynthèse de la SOM ; « Réorganisés », les champignons AM interviennent dans les changements physiques du sol et influencent le transport, la redistribution, la transformation et le stockage de la MOS ; et « stabilisants », les champignons AM conduisent à l’altération des minéraux et aux interactions organo-minérales pour la stabilisation de la MOS. De plus, nous discutons du rôle fongique AM dans la dynamique de la SOM à différentes échelles, en particulier lors de la traduction de résultats à petite échelle vers des échelles complexes à plus grande échelle. Nous pensons que travailler avec ce cadre conceptuel peut permettre une meilleure compréhension du rôle fongique AM dans la dynamique de la MOS, facilitant ainsi le développement de technologies basées sur les mycorhizes pour la santé des sols et l’atténuation du changement global.
Introduction
Les champignons mycorhiziens arbusculaires (AM), en tant que champignons du sol omniprésents qui peuvent former des symbioses avec > 80 % de plantes terrestres, peuvent aider les plantes hôtes à acquérir des nutriments (par exemple les macronutriments phosphore (P) et azote (N)), en recevant en retour des glucides et lipides issus de plantes (Smith & Read, 2010 ; Bravo et al ., 2017 ; Jiang et al ., 2017 ; Luginbuehl et al ., 2017 ). Il est largement rapporté que les champignons mycorhiziens arbusculaires génèrent des agents liants organiques pour la formation, la stabilisation et le développement des agrégats de matière organique du sol (MOS) (Tisdall, 1991 ; Rillig, 2004 ; Rillig & Mummey, 2006 ; Singh et al ., 2013 ). Cependant, en tant que « moteur » clé « pompant » le carbone (C) de la surface (atmosphère) vers le sous-sol, reliant ainsi le cycle du C aérien et souterrain, le rôle des champignons AM dans la dynamique de la MOS est loin d’être entièrement compris. Dans des études précédentes (Frey, 2019 ), les chercheurs ont souligné le rôle clé des champignons AM dans la formation et la stabilisation de la SOM principalement via : la fourniture de molécules persistantes dérivées des champignons AM, telles que les substances protéiques (partiellement générées par les champignons AM) (Irving et al ., 2021 ); et/ou l’enchevêtrement de particules minérales et de matière organique (MO) par des mycéliums fongiques pour la formation d’agrégats et le stockage de la MOS (Rillig & Mummey, 2006 ). Les deux aspects mettent en évidence l’importance des composés organiques dérivés des champignons AM (exsudats fongiques ou biomasse/nécromasse mycélienne) en tant que « colle » organique et sources de SOM pour lier les particules minérales. Cependant, ils ignorent la diversité moléculaire des composés organiques produits par les champignons AM, le retraitement de la MO microbienne de l’hyphosphère, ainsi que l’altération minérale médiée par les champignons AM et les interactions organo-minérales qui contrôlent la nature et la stabilisation de la MOS dans les sols. Il manque, d’une manière ou d’une autre, un cadre conceptuel couvrant ces aspects clés pour faire progresser notre compréhension du rôle des champignons AM dans la dynamique de la MOS et des mécanismes sous-jacents.
Le nouveau cadre conceptuel pour la dynamique de la MOS médiée par les champignons AM
Nous proposons que les champignons AM conduisent systématiquement la génération, le retraitement, la réorganisation et la stabilisation de la SOM, de plusieurs manières, déterminant finalement la nature et la persistance de la SOM (Fig. 1 ). En règle générale, les champignons AM peuvent influencer la dynamique de la MOS principalement via : la génération de MOS médiée par les champignons AM, le retraitement, puis la diversité moléculaire et la persistance biochimique à travers les champignons eux-mêmes et/ou les activités microbiennes de l’hyphosphère associées ; et la réorganisation et la stabilisation de la MOS induite par les champignons AM (c’est-à-dire le transport et la transformation) en influençant l’altération des minéraux, les interactions organo-minérales et la dynamique des agrégats du sol. Nous proposons qu’il existe quatre voies par lesquelles les champignons AM peuvent façonner la dynamique de la SOM.
Voie 1, « Génération » : la chimiodiversité moléculaire des composés organiques dérivés de champignons AM
Les études précédentes se concentraient principalement sur des composés fonctionnels ciblés tels que les substances protéiques produites par les champignons AM, sans une compréhension complète de la diversité chimique, de la composition et des propriétés (chimiodiversité) des composés organiques générés par les activités fongiques AM. La « chimiodiversité » des composés organiques dérivés des activités fongiques AM comprend toutes les molécules organiques (spectre complet des composés), plutôt qu’un indice de diversité spécifique. Les mycéliums fongiques mycorhiziens arbusculaires et les composés organiques dérivés représentent une proportion importante de la MOS microbienne (Zhu & Miller, 2003 ; Singh et al ., 2020 ), et les composés protéiques ne sont qu’une partie des composés organiques des exsudats fongiques AM. Il a été rapporté qu’outre les composés protéiques, les champignons AM produisent également de petites molécules telles que des sucres, des monosaccharides et des acides organiques de faible poids moléculaire (Hooker et al ., 2007 ; Toljander et al ., 2007 ). Ces composés ainsi que les protéines ont été caractérisés principalement par des méthodologies basées sur l’extraction chimique, l’immunoréactivité, la spectroscopie et la chromatographie liquide, mais il existe un manque d’informations sur la composition chimique et la diversité moléculaire des composés organiques générés par les champignons AM. Sans zoomer sur la chimiodiversité des composés organiques dérivés des champignons AM au niveau moléculaire, il est difficile de comprendre le rôle réel des champignons AM dans la persistance de la MOS. Plus précisément, des questions clés restent sans réponse : quelles sont la composition moléculaire et les caractéristiques des composés organiques produits par les activités fongiques AM ?
La chimiodiversité de la MOS, plutôt que celle des composés individuels, contrôle probablement la décomposition globale par les micro-organismes du sol, qui dépend des compromis entre l’énergie dépensée pour la production enzymatique et l’énergie gagnée par la décomposition des molécules du substrat (rapport coût-bénéfice) ( Lehmann et coll ., 2020 ). Généralement, la taille moléculaire, la composition élémentaire (stoechiométrie), le degré d’aromaticité, l’insaturation et l’oxydation des composés organiques individuels influencent ensemble la biodégradabilité et la décomposition de la SOM (Marschner & Kalbitz, 2003 ; Lehmann et al ., 2020 ). Plus précisément, le statut d’oxydation nominal du carbone sert de paramètre thermodynamique pour déterminer la décomposition microbienne des composés moléculaires (Boye et al ., 2017 ). La composition moléculaire et les caractéristiques des composés organiques produits par les champignons AM pourraient également influencer leur affinité avec les minéraux et leur persistance ultérieure (Coward et al ., 2018 ). Par conséquent, il est important de considérer la chimiodiversité moléculaire des composés organiques produits par les champignons AM pour découvrir pleinement leur contribution à la composition globale de la MOS, à la biodégradabilité et à la persistance.
De plus, la biomasse fongique AM (y compris les structures fongiques intraradicalaires et extraradicalaires) et leurs produits décomposés (Steinberg & Rillig, 2003 ) constituent des éléments importants des sources de matière organique dans la mycorrhizosphère. Comment la décomposition de la biomasse fongique AM contribue-t-elle à la chimiodiversité de la MOS ? En particulier, les voies de mort fongique pourraient déterminer la formation et la chimie de la MOS dérivée de la nécromasse (Camenzind et al ., 2023 ), alors qu’on ne sait toujours pas quelles sont les voies de mort prédominantes pour les mycéliums extraradicaux fongiques AM dans le sol et/ou les structures fongiques intracellulaires. à l’intérieur de la racine. Lors de la mort de la biomasse fongique AM, certains nutriments peuvent être recyclés, tandis que les fragments fongiques ou la nécromasse contribuent à la MOS (Camenzind et al ., 2023 ). Une étude récente a révélé que la biomasse/nécromasse fongique AM contenait principalement des polysaccharides, des lipides, des aromatiques, des protéines et des composés phénoliques (Horsch et al ., 2023 ). De plus, cette biomasse/nécromasse sera transformée par les micro-organismes du sol (Steinberg & Rillig, 2003 ). Au cours de ces processus, le retraitement microbien de la biomasse/nécromasse fongique AM pourrait conduire à la génération d’un nouvel ensemble de composés organiques par catabolisme et/ou anabolisme microbien (Liang et al ., 2017 ). Cependant, nous ne savons pas actuellement quelles sont la diversité moléculaire et les propriétés de ces produits de décomposition de la biomasse/nécromasse fongique AM. En outre, des facteurs environnementaux tels que les éléments nutritifs et le contexte du sol peuvent influencer les voies d’exsudation et de mort des champignons AM afin de modifier la chimie des composés organiques dérivés des champignons AM, ce qui doit également être pris en compte.
Élucider la chimiodiversité et la complexité moléculaire des composés organiques dérivés des champignons AM serait d’une grande valeur pour évaluer leur stabilité thermodynamique et leur comportement environnemental, contribuant ainsi à une compréhension approfondie de la dynamique et de la stabilisation de la MOS médiée par les champignons AM dans le sol. Pour étudier la composition moléculaire et les propriétés de la SOM, des technologies de pointe de spectrométrie de masse (MS) à ultra haute résolution sont nécessaires, telles que Orbitrap MS (Perry et al ., 2008 ) et la spectrométrie de masse à résonance cyclotronique ionique à transformation de Fourier ( Analyse ESI-FT-ICR-MS) (Kurek et al ., 2020 ). Nous espérons qu’avec le développement de ces techniques, la chimiodiversité des composés organiques dérivés des activités fongiques AM ou de la décomposition de la biomasse fongique AM sera révélée.
Voie 2, « Retraitement » : traitement microbien de la MOS par hyphosphère
Plusieurs études récentes ont porté sur la communauté microbienne de l’hyphosphère et son rôle dans le cycle des nutriments minéraux et des éléments (Faghihinia et al ., 2022 ; Zhang et al ., 2022 ). Les microbes de la mycorhizosphère (en particulier les bactéries) en association avec les champignons AM jouent un rôle important en aidant les champignons AM et les plantes hôtes à acquérir des nutriments du sol via la décomposition de composés organiques contenant des nutriments (Jiang et al ., 2021 ; Rozmos et al ., 2022 ). Ces activités de la communauté microbienne de l’hyphosphère facilitent non seulement l’acquisition de nutriments par les plantes et les champignons AM (tels que P et N), mais jouent également un rôle important dans le traitement de la MOS (Herman et al ., 2012 ; Horsch et al ., 2023 ), étant donné que les champignons AM ne peuvent pas décomposer la SOM eux-mêmes. En fait, il existe des études sur la décomposition de la SOM contenant de l’azote par les microbes de l’hyphosphère, qui ont facilité l’absorption de l’azote par les plantes (Hodge et al ., 2001 ), mais aucune information n’est disponible sur la façon dont une telle décomposition de la SOM médiée par les microbes de l’hyphosphère modifierait la SOM ultérieure. profil dans le sol (par exemple, qualité et quantité de MOS d’origine microbienne). Du point de vue de la biogéochimie du sol (plutôt que de la nutrition des plantes), ces microbes de l’hyphosphère fongique AM agissent comme des moteurs clés du retraitement de la MOS (y compris, mais sans s’y limiter, la décomposition, l’assimilation et la resynthèse) par des voies extracellulaires et intracellulaires (Liang et al ., 2017 ), qui a été largement ignorée dans les études précédentes sur la dynamique des champignons AM et de la SOM.
Compte tenu de la présence omniprésente de mycélium fongique AM dans le sol (plusieurs à dizaines de mètres de mycélium dans 1 g de sol ; Miller et al ., 1995 ), les microbes de l’hyphosphère peuvent jouer un rôle important dans la formation globale de SOM. La communauté microbienne de l’hyphosphère diffère de celle habitant la non-hyphosphère (Scheublin et al ., 2010 ; Emmett et al ., 2021 ), et donc les fonctions au niveau de la communauté peuvent également différer, y compris pour les processus liés à la décomposition et à l’assimilation de la MOS (Herman et al . , 2012 ). La communauté microbienne de l’hyphosphère formerait des « points chauds » de l’hyphosphère pour le traitement microbien de la MOS par catabolisme et/ou anabolisme, influençant probablement la dynamique globale de la MOS et contribuant à la chimiodiversité et à la persistance de la MOS. Ici, nous appelons cela la « pompe à carbone microbienne » de l’hyphosphère pour décrire le rôle de la communauté microbienne de l’hyphosphère fongique AM dans le traitement de la MOS.
Comparés à d’autres micro-organismes du sol, les microbes de l’hyphosphère sont principalement liés au traitement des substances organiques dérivées des activités fongiques AM ou de la SOM fixée sur les surfaces du mycélium fongique AM. De plus, ces microbes de l’hyphosphère auraient également accès à la MOS difficilement accessible aux autres microbes. Par exemple, en étant transportés le long des mycéliums fongiques AM, les microbes de l’hyphosphère pourraient accéder à la MOS occluse dans les agrégats du sol, ou aux composés organiques liés aux minéraux, qui pourraient être inaccessibles aux microbes non associés aux hyphes fongiques AM. De plus, lorsque les mycéliums fongiques AM meurent, ces bactéries de l’hyphosphère pourraient décomposer la biomasse fongique et générer de nouveaux composés organiques (Liang et al ., 2017 ). De plus, les microbes de l’hyphosphère des champignons AM peuvent avoir une efficacité d’utilisation du carbone microbien (CUE) différente (Sinsabaugh et al ., 2013 ) – l’efficacité de la biomasse C par rapport à l’absorption du C par les microbes, qui influence ainsi la génération et l’accumulation de composés organiques microbiens. dans le sol à hyphosphère. L’efficacité de l’utilisation du carbone sera probablement liée aux caractéristiques microbiennes de l’hyphosphère (« décomposeurs ») et aux exsudats/biomasse fongiques AM et/ou à d’autres MOS attachées aux mycéliums fongiques AM avec des caractéristiques stoechiométriques spécifiques (« substrats ») (Manzoni et al ., 2012 ).
En raison des informations limitées sur le traitement et la régénération de la MOS par les microbes de l’hyphosphère, son importance relative dans la formation globale de la MOS est assez floue. Dans les travaux futurs, il sera donc nécessaire d’examiner comment la communauté microbienne de l’hyphosphère fongique AM influence les processus de SOM, et comment la diversité moléculaire de la SOM change par la suite.
Voie 3, « Réorganisation » : changements physiques du sol induits par les champignons AM et dynamique de la MOS
Les mycéliums fongiques mycorhiziens arbusculaires enchevêtrent les particules de matière minérale et organique lors de la formation des agrégats (Rillig & Mummey, 2006 ), un processus au cours duquel la MOS est enfermée dans les agrégats. Cependant, les agrégats du sol se renouvellent également de manière dynamique ; c’est-à-dire qu’ils sont désintégrés et réassemblés. Le mycélium fongique mycorhizien arbusculaire pourrait ralentir la désintégration des macroagrégats mais accélérer le renouvellement des microagrégats (Morris et al ., 2019 ), ce qui implique une réorganisation du modèle de distribution de la taille des agrégats induit par les mycéliums fongiques AM. De plus, le mycélium fongique AM lui-même est temporellement dynamique (Staddon et al ., 2003 ; Steinberg & Rillig, 2003 ), ce qui peut influencer la stabilité des agrégats de sol initialement soutenus par le mycélium fongique AM en tant que « colle ». Le renouvellement des agrégats induit par les champignons mycorhiziens arbusculaires et ses processus de réorganisation hiérarchique pourraient par la suite affecter la dynamique et la stabilisation de la MOS (Six et al ., 2004 ; De Gryze et al ., 2006 ). Cependant, il n’est pas clair comment la dynamique des agrégats médiée par les champignons AM influencerait la translocation, la minéralisation et le stockage de la MOS au fil du temps.
Outre leur fonction dans le renouvellement des agrégats du sol, les champignons AM peuvent modifier les propriétés hydrauliques et la porosité physique du sol par expansion mycélienne directe, ce qui peut ensuite influencer la dynamique de la MOS. Par exemple, les mycéliums fongiques AM dans les sols pourraient altérer la capacité de rétention d’eau, la conductivité hydraulique et la capacité d’infiltration du sol (Rillig et al ., 2010 ; Querejeta, 2017 ). Cela pourrait influencer davantage le transport des composés organiques et des minéraux (McCarthy & McKay, 2004 ), conduisant à une abondance fluctuante de divers composés moléculaires et nutriments minéraux, ainsi qu’à leur hétérogénéité spatiale, limitant le développement microbien et le traitement microbien de la MOS ( German et al. ., 2011 ). De plus, les conditions microenvironnementales temporelles (température, humidité, oxygène et disponibilité des nutriments) dans les agrégats ou les espaces poreux entre les agrégats peuvent réguler la communauté microbienne et le métabolisme (Hartmann & Six, 2022 ). Ces mycéliums fongiques AM ont induit une hétérogénéité à la fois de la SOM (substrats) et des microbes (décomposeurs), ainsi que des variations temporelles (conditions environnementales) qui pourraient ensemble influencer le traitement microbien de la SOM, conduisant à une minéralisation de la SOM et/ou à des changements de composition moléculaire (Lehmann et al ., 2020 ). Cependant, on ne sait toujours pas comment la porosité physique et les changements hydrauliques induits par les champignons AM influencent la dynamique de la MOS.
Compte tenu des questions ci-dessus, il existe un manque de connaissances concernant le lien entre ces changements physiques induits par les champignons AM et la dynamique de la MOS. Cela est dû à la difficulté de suivre la dynamique du renouvellement des agrégats et d’autres changements physiques associés au transport de la MOS et aux transformations biogéochimiques. Le marquage des éléments de terres rares (REE) couplé au marquage au 13 C pourrait être utilisé pour résoudre ce problème (Peng et al ., 2017 ). En outre, la tomodensitométrie (CT) à haute résolution, la microscopie à fluorescence X (XFM) basée sur le synchrotron et la microscopie à rayons X à transmission par balayage (STXM), couplées à la spectrométrie de masse des ions secondaires à l’échelle nanométrique (NanoSIMS) pourraient être adoptées pour l’identification in situ . des changements physiques induits par les champignons AM et de la dynamique ultérieure de la SOM (Remusat et al ., 2012 ; Ma et al ., 2015 ; Morris et al ., 2019 ). De telles informations obtenues grâce à une analyse microspectroscopique in situ à haute résolution pourraient fournir des preuves directes de la distribution spatiale et des informations chimiques de la MOS dérivée des champignons AM et de leur association avec les minéraux dans les agrégats du sol ou les espaces poreux à petite échelle au fur et à mesure de leur apparition. En outre, ces informations d’imagerie spatiale au fil du temps pourraient aider à suivre le mouvement dynamique et la transformation de la MOS dans le système pédologique en réponse aux activités fongiques AM, contribuant ainsi à une compréhension approfondie de la dynamique de la MOS induite par les changements physiques induits par les champignons AM.
Voie 4, « Stabilisation » : altération des minéraux et interactions organo-minérales induites par les champignons
Dans des études antérieures, il a été souligné que les mycéliums fongiques AM pourraient conduire à l’altération des minéraux pour l’acquisition de nutriments minéraux (Clark & Zeto, 2000 ), un processus principalement considéré du point de vue de la nutrition des plantes. Cependant, du point de vue de la biogéochimie du sol, l’altération et la transformation des minéraux revêtent une importance cruciale pour réguler la transformation et la stabilisation de la MOS par le biais d’interactions organo-minérales (Kleber et al ., 2021 ). Les champignons mycorhiziens arbusculaires peuvent stimuler l’altération des minéraux en raison de leur grande capacité à « extraire » des nutriments minéraux tels que N, P, potassium (K), magnésium (Mg) des sols, en particulier lorsque ces nutriments sont déficients (Smith & Read, 2010 ; Verbruggen et coll ., 2021 ). Le mycélium fongique AM pourrait physiquement (force mécanique) et chimique (exsudats tels que des acides organiques de faible poids moléculaire) décomposer la structure minérale, libérer des éléments nutritifs minéraux, conduisant à la formation de minéraux secondaires (Arocena et al ., 2012 ; Li et al . , 2022b ). Comparés aux minéraux primaires, ces minéraux secondaires ont généralement une taille de particules plus petite, une surface spécifique plus élevée et une réactivité covalente pour interagir avec la SOM (Kleber et al ., 2015 ). Les changements dans la minéralogie provenant de l’altération minérale provoquée par les champignons AM peuvent influencer l’adsorption minérale de la MOS, la catalyse minérale des réactions de la MOS (dégradation électrolytique/hydrolytique des macromolécules et oxydation hétérogène), ainsi que l’oxydation de la MOS médiée par les minéraux (par exemple par l’oxygène réactif). substances) (Kleber et al ., 2021 ). Les composés organiques résultant de la transformation de la MOS par les minéraux seraient piégés par ces minéraux secondaires par association organo-minérale. La persistance et l’accumulation de MOS médiées par les minéraux du sol ont été proposées comme une « pompe à carbone minéral du sol » (Xiao et al ., 2023 ). Par conséquent, l’altération/transformation des minéraux induite par les champignons AM pourrait être un régulateur clé de la « pompe à carbone minéral du sol », influençant la transformation et la stabilisation de la MOS.
Il est essentiel de souligner que le rôle réel des champignons AM dans la bioaltération des minéraux du sol et leur relation avec la dynamique de la MOS n’est toujours pas résolu (Smits & Wallander, 2017 ). Des études antérieures ont abordé le rôle des mycorhizes dans l’altération des minéraux de biotite et/ou d’apatite dans des expériences en pot (Bonneville et al ., 2011 ; Arocena et al ., 2012 ) et sur le terrain (Koele et al ., 2014 ), mais n’ont pas établi de lien altération minérale avec stabilisation SOM. Nos études récentes ont révélé que dans les premiers sols riches en Fe, la colonisation fongique AM stimulait l’altération de la biotite et la formation de minéraux secondaires riches en Fe(III)-Si, ce qui stabilisait davantage les composés riches en N (Li et al ., 2022a , b ) . Une étude de suivi a révélé une hétérogénéité des groupes fonctionnels organiques dérivés des champignons AM (enrichis en groupes aromatiques, aliphatiques et carboxyliques/amides), étroitement associés aux produits altérés dérivés de minéraux de type biotite (Fe(II) et Fe( III) contenant des minéraux) (données non publiées). Cela a confirmé que, au moins dans les sols enrichis en minéraux primaires porteurs de Fe, les champignons AM peuvent provoquer l’altération des minéraux primaires et améliorer l’association organo-minérale ultérieure. Cependant, des études supplémentaires sont nécessaires pour élucider le rôle des champignons AM dans l’altération des minéraux dans différents types de sols et contextes sous diverses conditions climatiques.
L’altération minérale provoquée par le mycélium fongique se produit généralement à la surface des minéraux (Bonneville et al ., 2011 , 2016 ), entraînant la modification des propriétés de la surface minérale (par exemple, la surface, les réactivités et les sites de liaison), ce qui peut faciliter l’adsorption de la MOS, transformation et stabilisation. En particulier, le mycélium fongique AM abondant dans la rhizosphère pourrait probablement accéder aux minéraux même au sein des agrégats, conduisant à une altération minérale plus étendue sur les surfaces minérales dans les sols mycorhizosphériques que dans les sols sans mycélium fongique AM. L’altération et la néoformation des minéraux sur les surfaces minérales peuvent être difficiles à détecter à l’aide d’une analyse globale (telle que l’extraction chimique et l’analyse basée sur la spectroscopie globale). Cependant, cela est important car les surfaces minérales modifiées pourraient probablement avoir plus de sites réactifs pour se lier et réagir avec les composés OM que ces surfaces minérales inchangées. De plus, les activités microbiennes de l’hyphosphère telles que celles des bactéries solubilisant le P (Zhang et al ., 2022 ) pourraient également stimuler l’altération des minéraux et l’association organo-minérale. La liaison directe des mycéliums fongiques AM et/ou des exsudats sur les surfaces des minéraux dans les sols pourrait faciliter la formation de matière organique associée aux minéraux (MAOM), qui est généralement plus persistante que la MO particulaire (Lavallee et al ., 2020 ). Une étude récente (Cotrufo et al ., 2019 ) a également révélé que davantage de carbone organique (CO) associé aux minéraux était stocké dans les forêts AM que dans les forêts écotomycorhiziennes dans une étude à l’échelle européenne, qui a confirmé au moins partiellement le rôle potentiel des champignons AM. en formation MAOM. Les mécanismes sous-jacents du rôle fongique AM dans la formation de MAOM peuvent se produire à l’interface mycélium fongique-minéraux-matière organique à l’échelle submicronique, dont la capture nécessite des techniques à haute résolution spatiale pour caractériser in situ les informations chimiques dans la mycorhizosphère. Malheureusement, peu d’informations sont disponibles sur cet aspect. Nous proposons qu’avec le développement de technologies microspectroscopiques à haute résolution telles que NanoSIMS, STXM et la cartographie par spectroscopie infrarouge à transformée de Fourier (FTIR) à transmission haute résolution basée sur le synchrotron (Kaminskyj et al ., 2008 ; Behrens et al ., 2012 ) , la biogéochimie de l’altération minérale et des interactions organo-minérales provoquées par les champignons AM dans divers types de sols pourrait être découverte. Cela aiderait à comprendre l’importance du rôle des champignons AM dans la stabilisation de la MOS en améliorant l’altération des minéraux et la protection minérale de la MOS.
Interaction entre les quatre voies ci-dessus
Les quatre voies ci-dessus que jouent les champignons AM dans la dynamique de la MOS sont étroitement liées les unes aux autres dans le contexte environnemental, influençant finalement la chimie et la protection globales de la MOS. Par exemple, la signature moléculaire et la chimiodiversité des composés organiques dérivés des champignons AM (voie 1) peuvent influencer leur affinité avec les minéraux pour former une association organo-minérale (voie 4), et pourraient également influencer l’hétérogénéité spatiale de la MOS et réguler la communauté microbienne de l’hyphosphère. et des fonctions pour le traitement SOM (voie 2). Les microbes de l’hyphosphère fongique mycorhizienne arbusculaire pourraient non seulement décomposer/retraiter la SOM (Herman et al ., 2012 ) (voie 2), mais également stimuler l’altération des minéraux (Calvaruso et al ., 2010 ) et faciliter la formation de minéraux secondaires pour les interactions organo-minérales (voie 4). Ceci, à son tour, réduit l’accessibilité de la SOM aux microbes de l’hyphosphère, influençant l’efficacité de la « pompe à carbone microbienne » de l’hyphosphère. De plus, les mycéliums fongiques peuvent faciliter l’incorporation de SOM (biomasse bactérienne et/ou nécromasse) dérivée des bactéries de l’hyphosphère dans les particules minérales du sol pour le stockage et l’agrégation (voie 3) (Voir et al ., 2022 ). La formation d’agrégats médiée par le mycélium fongique AM et les espaces poreux entre des agrégats de différentes tailles (voie 3), ainsi que les phases et propriétés minérales (voie 4), pourraient produire un gradient de microenvironnements temporellement dynamiques (par exemple, redox, humidité, température et disponibilité des nutriments) à l’intérieur et à l’extérieur des agrégats (Rillig et al ., 2017 ) pour les réactions chimiques et les interactions organo-minérales de la MOS, ainsi que le traitement et le remaniement microbiens de la MOS (voie 2) (Hartmann & Six, 2022 ). Il est donc important de considérer toutes ces voies dans un modèle intégré pour parvenir à une compréhension plus complète du rôle que jouent les champignons AM dans la dynamique de la MOS.
Points saillants du cadre conceptuel actualisé
Notre cadre conceptuel pour le rôle des champignons AM dans la persistance et la stabilisation de la MOS diffère de la vision traditionnelle sur plusieurs aspects décrits dans le tableau 1 . En bref, la vision traditionnelle se concentre sur la caractérisation de certains composés organiques ciblés tels que les composés protéiques produits par les champignons AM, la décomposition microbienne par hyphosphère de la matière organique/inorganique pour l’acquisition de nutriments et l’enchevêtrement mycélien de particules minérales pour l’agrégation et la protection de la MOS. Le cadre conceptuel mis à jour met l’accent sur la chimiodiversité moléculaire des composés organiques produits par les champignons AM, le retraitement de la SOM microbienne dans l’hyphosphère, ainsi que l’altération minérale et les interactions organo-minérales induites par les champignons AM.Tableau 1. Comparaison du cadre conceptuel mis à jour avec la vision traditionnelle du rôle des champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) dans la persistance et la stabilisation de la matière organique du sol (MOS).
| Article | Vue traditionnelle | Cadre conceptuel mis à jour |
|---|---|---|
| Composés organiques dérivés de champignons AM | Cibler certains composés protéiques et nécromasse fongique | Mettre l’accent sur la composition moléculaire et les propriétés (chimiodiversité) des composés organiques générés par les champignons AM |
| Fonctions microbiennes de l’hyphosphère fongique AM | Mettre l’accent sur le rôle des microbes de l’hyphosphère dans l’acquisition de nutriments (tels que le phosphore et l’azote) issus de la décomposition de la matière organique | Cibler le rôle microbien de l’hyphosphère dans le retraitement de la MOS (c’est-à-dire la décomposition, l’assimilation et la resynthèse) et la génération de nouveaux composés organiques |
| Modifications physiques du sol induites par les champignons AM | Mettre l’accent sur l’enchevêtrement des minéraux par les mycéliums fongiques pour la formation d’agrégats et la protection de la MOS | Renouvellement des agrégats induit par les champignons AM, changements physiques et hydrologiques qui exploitent le transport de la MOS et les processus biogéochimiques |
| Altération minérale provoquée par les champignons | Soulignant le rôle du mycélium fongique dans l’acquisition de nutriments minéraux (par exemple phosphore, potassium et magnésium) | Aborder les réactions biogéochimiques se produisant aux interfaces mycélium-minéral-matière organique fongique AM qui régissent la nature et la stabilisation de la MOS |
Il est essentiel de souligner que, comparés à d’autres champignons du sol tels que les champignons saprotrophes, les champignons AM peuvent former une relation symbiotique avec la plupart des plantes terrestres et développer un mycélium extraradicalaire important dans le sol de la rhizosphère. En raison de son association intime avec les racines des plantes, le rôle fongique AM dans la dynamique de la MOS devrait être unique à plusieurs égards : notamment des composés organiques spécifiques dérivés de champignons AM, une communauté microbienne unique de l’hyphosphère pour le retraitement de la MO, le transfert direct de C photosynthétique à partir des partenaires végétaux. aux minéraux du sol. Ces contributions uniques des champignons AM à la dynamique de la SOM n’ont pas été reconnues, en raison des contraintes de la technique et/ou des méthodologies. Par exemple, comparés aux champignons saprotrophes qui dépendent de la décomposition des racines mortes ou des portées, les champignons AM obtiennent des lipides et/ou des glucides à partir des plantes hôtes, ce qui peut influencer le métabolisme fongique AM et ainsi conduire à la génération de composés organiques spécifiques. Nous pensons qu’avec le développement de techniques de MS à haute résolution, des molécules organiques ou des groupes moléculaires uniques provenant des champignons AM pourraient être identifiés et distingués des composés générés par d’autres champignons du sol. En outre, les champignons AM pourraient modifier les propriétés des surfaces minérales et simultanément délivrer du CO des plantes aux minéraux du sol pour former une association organo-minérale, ce qui signifie que les champignons AM constituent un « pont » clé pour relier directement le C photosynthétique à la formation de MAOM dans le sol. Avec le développement de l’examen in situ à haute résolution des interfaces mycélium-minéral-MO fongiques AM dans le sol de la mycorhizosphère, nous pourrions révéler comment le C photosynthétique des plantes est délivré et stabilisé par les minéraux via des voies symbiotiques AM, ce qui est l’un des rôles uniques des champignons AM. dans la formation et la stabilisation de la SOM.
L’implication des champignons AM dans la dynamique de la MOS à différentes échelles
Le rôle des champignons AM dans la génération, le retraitement, la réorganisation et la stabilisation de la SOM peut potentiellement varier selon l’échelle spatiale/temporelle (Fig. 2 ). Ici, nous avons démontré les processus clés qui peuvent se produire à chaque échelle, et nous notons que les processus qui se produisent à petite échelle se produisent également à plus grande échelle, mais sont influencés par des facteurs biotiques/abiotiques supplémentaires. (1) À l’échelle de l’interface mycélium-minéral-matière organique du champignon AM (échelle nanométrique à micrométrique), les champignons AM excrètent diverses molécules organiques et entraînent l’altération des minéraux et la modification de la surface minérale par le biais de mécanismes physiques et chimiques ; cela médie en outre les réactions chimiques de la SOM pour la nouvelle génération de SOM et l’association organo-minérale ultérieure. (2) À l’échelle des agrégats du sol (à l’échelle du millimètre au centimètre), les mycéliums fongiques AM et les microbes de l’hyphosphère traitent la SOM pour produire un nouvel ensemble de composés organiques d’origine microbienne. En outre, les mycéliums fongiques AM assemblent des particules de matière minérale et organique lors de la formation d’agrégats, conduisant à l’occlusion de la SOM. La réorganisation de l’espace poreux entre différents agrégats conduit au transport de SOM, à des réactions biochimiques et à une hétérogénéité. (3) À l’échelle de la plante individuelle (échelle centimétrique à mètre), les glucides et les lipides sont délivrés de la plante hôte aux champignons AM puis au sol. Les exsudats racinaires, la biomasse des racines mortes et leurs produits décomposés contribuent au pool de MOS. Cependant, les « effets d’amorçage de la rhizosphère » peuvent provoquer une minéralisation de la MOS (Cheng et al ., 2014 ), au cours de laquelle de nouveaux composés organiques d’origine microbienne peuvent être générés. De plus, les processus hydrauliques induits par les activités racinaires pourraient conduire au transport et à la redistribution de la MOS dans le sol. (4) À l’échelle de la communauté végétale et de l’écosystème (à l’échelle du mètre au kilomètre), la MOS subit un renouvellement, un mouvement et un changement continus de sa composition moléculaire en raison de processus biotiques et abiotiques complexes. Différents types de litières végétales agissent comme de nouvelles sources de MOS et subissent un gradient de décomposition microbienne et d’anabolisme. De plus, les interactions plante-plante pourraient entraîner des changements dans les activités enzymatiques, la communauté microbienne et la MOS d’origine végétale, entraînant une dynamique complexe de la MOS (Pausch et al ., 2013 ). Le réseau de mycélium fongique AM se connecte entre différentes plantes hôtes et influence davantage la dynamique de la SOM. Il existe également un transport vertical de MOS, provoquant un mouvement de la MOS de la couche arable vers le sous-sol, influençant la distribution et la chimie de la MOS à différentes profondeurs du sol (Roth et al ., 2019 ).
À chaque échelle, plusieurs processus physiques, chimiques et biologiques coexistent, mais ceux-ci deviennent plus complexes à mesure que l’échelle augmente dans cette hiérarchie de taille, en raison de la variance et de la complexité croissantes de la matrice du sol et de la biodiversité. À notre connaissance, la plupart des études sur les fonctions des champignons AM ont été réalisées avec des systèmes simplifiés à plus petite échelle. Par exemple, pour étudier le rôle des champignons AM dans l’altération des minéraux, des minéraux purs ont été utilisés (Bonneville et al ., 2011 ; Arocena et al ., 2012 ), imitant les processus à l’échelle microscopique. Cependant, en passant à des échelles plus grandes (plante individuelle et communauté végétale), des conditions microbiologiques et physicochimiques plus diverses influenceraient ces processus et remettraient en question la validité externe des résultats obtenus à partir d’un système simplifié (Smits & Wallander, 2017 ; Gu et al ., 2020 ). De même, des études ont montré que les micro-organismes de l’hyphosphère pouvaient décomposer la SOM et améliorer l’acquisition de N grâce à des expériences bien contrôlées où de l’azote pur contenant de la OM (comme la chitine) était appliqué (Rozmos et al ., 2022 ). Cependant, l’importance de la décomposition de la MOS par les microbes de l’hyphosphère fongique AM peut varier dans des conditions « réelles » de sol, où divers autres microbes du sol et la MOS dans le système du sol sont présents simultanément. Par conséquent, il est important de prendre en compte ces effets d’échelle lors de l’examen du rôle des champignons AM dans la dynamique de la MOS dans les études futures.
Remarques finales et orientations futures
Notre cadre conceptuel mis à jour fournit un guide pour réévaluer le rôle des champignons AM dans la formation et la stabilisation de la MOS grâce à une prise en compte complète des multiples voies de génération, de retraitement, de réorganisation et de stabilisation de la MOS induite par les champignons AM. Tous ces processus contrôlent la composition et les propriétés moléculaires de la SOM. En particulier, nous insistons sur la chimiodiversité des composés organiques dérivés des champignons AM, ainsi que sur l’altération des minéraux et les interactions organo-minérales induites par les champignons AM, processus qui ont été largement ignorés dans les études précédentes. Nous pensons qu’avec le développement de méthodes de pointe à haute résolution, les mécanismes qui sous-tendent la dynamique de la MOS médiée par les champignons AM peuvent être progressivement découverts. De plus, nous suggérons que les effets d’échelle soient pris en compte dans les études futures sur la dynamique des champignons AM et de la SOM, en particulier lors de la traduction des connaissances obtenues dans un système simplifié à un écosystème de sol complexe et réel. De telles connaissances favoriseraient non seulement une compréhension approfondie du rôle des champignons AM dans le cycle du carbone (C) du sol, mais fourniraient également une base importante pour l’incorporation des champignons AM dans l’amélioration de la santé des sols et la modélisation globale du C. Par la suite, des technologies mycorhiziennes pourraient être développées pour améliorer la santé et la productivité des sols, et/ou renforcer la capacité des sols à séquestrer le carbone et à atténuer les changements globaux.
Remerciements
Ce travail est soutenu financièrement par le programme clé de recherche et de développement de la province du Shandong, en Chine (2021CXGC010803), et par les projets de liaison du Conseil australien de la recherche (LP160100598 et LP190100975). Publication en libre accès facilitée par l’Université du Queensland, dans le cadre de l’accord Wiley – Université du Queensland via le Conseil des bibliothécaires universitaires australiens.
Des intérêts concurrents
Aucun déclaré.
Contributions d’auteur
SW a été impliqué dans la conceptualisation, la méthodologie, la discussion et la rédaction – ébauche originale, révision et édition. WF a été impliqué dans la méthodologie, la discussion et la rédaction – révision et édition. MCR a participé à la discussion et à la rédaction – révision et édition. BC a participé à la conceptualisation, à la méthodologie, à l’acquisition de financement, aux discussions et à la rédaction – révision et édition. Y-GZ a participé à la discussion et à la rédaction – révision et édition. LH a participé à l’acquisition du financement, à la discussion, à la rédaction, à la révision et à l’édition.
Comprendre que le travail mécanique du sol perturbe fortement la vie du sol….!!